Marchantia polymorpha como modelo para el estudio de interacciones funcionales con endófitos de raíz fina Mucoromycotina (MFRE)

Abstract

Las interacciones simbióticas entre plantas y hongos fueron fundamentales para la colonización del medio terrestre. Tradicionalmente, se ha considerado que la vía común de señalización simbiótica (CSSP) es indispensable para establecer mutualismos entre plantas y hongos. Sin embargo, aún se desconoce cómo interactúan con hongos endófitos aquellas plantas que carecen de una CSSP funcional. Esta tesis investigó las interacciones entre Marchantia polymorpha, una hepática sin una CSSP funcional, y los endófitos Mucoromycotina de raíces finas (MFRE). En primer lugar, se caracterizó la comunidad de hongos endófitos asociada a poblaciones naturales de M. polymorpha, demostrando que su composición varía según el ambiente y que incluye recurrentemente hongos del género Mucor con capacidad de mineralizar fósforo. Posteriormente, mediante un sistema axénico con Mucor hiemalis, se demostró que este hongo establece una interacción intracelular estable y no patogénica que favorece el crecimiento vegetal y el desarrollo de rizoides bajo condiciones de limitación nutricional. Los análisis genéticos y transcriptómicos revelaron que la NADPH oxidasa MpRBOH2 es necesaria para esta respuesta, mientras que el factor de transcripción MpbHLH4 actúa como un regulador negativo del desarrollo de rizoides inducido por el hongo. Además, se comprobó que los MFRE también promueven el crecimiento en especies con una CSSP funcional, como Marchantia paleacea y Solanum lycopersicum. En conjunto, los resultados demuestran que los MFRE pueden establecer asociaciones beneficiosas mediante mecanismos independientes de la CSSP, aportando un nuevo marco conceptual para comprender la evolución de las simbiosis planta–hongo y el origen de las interacciones mutualistas en plantas terrestres.

Symbiotic interactions between plants and fungi played a pivotal role in the colonization of land. The Common Symbiosis Signaling Pathway (CSSP) has long been regarded as essential for the establishment of plant–fungus mutualisms. However, little is known about how plants lacking a functional CSSP interact with endophytic fungi. This thesis investigated the interaction between *Marchantia polymorpha*, a liverwort lacking a functional CSSP, and Mucoromycotina fine root endophytes (MFRE). First, the endophytic fungal community associated with natural populations of *M. polymorpha* was characterized, revealing that its composition varies across environments and consistently includes *Mucor* species with phosphorus-mineralizing traits. An axenic interaction system with *Mucor hiemalis* demonstrated that this fungus establishes a stable, non-pathogenic intracellular association that enhances plant growth and rhizoid development under nutrient-limited conditions. Genetic and transcriptomic analyses showed that the NADPH oxidase MpRBOH2 is required for this response, whereas the transcription factor MpbHLH4 functions as a negative regulator of fungus-induced rhizoid development. Furthermore, MFRE were also shown to promote growth in plant species with a functional CSSP, including *Marchantia paleacea* and *Solanum lycopersicum*. Overall, these findings demonstrate that MFRE establish beneficial plant associations through CSSP-independent mechanisms, providing a new conceptual framework for understanding the evolution of plant–fungus symbioses and suggesting the existence of an ancestral symbiotic pathway conserved across land plants.