RESUMEN

El higo es un fruto climatérico con gran perecibilidad y corta vida poscosecha. Presenta un ostiolo que sirve como medio de polinización y sitio de entrada de patógenos fúngicos. En este trabajo se evaluaron tres diferentes estrategias de protección y su efecto en el desarrollo del ostiolo además de la presencia de hongos. Se utilizaron 15 plantas de higos blancos de la variedad “Guarinta” obteniéndose imágenes de los ostiolos mediante microscopio electrónico de barrido para evaluar su estructura y diámetro. Se determinó la presencia de géneros fúngicos en simultáneo. El diámetro medio (mm) de poro en el control `C` fue de 7,64, en protección con malla `M` fue de 5,36 y protección con papel aluminio `PA`, de 0,98; acusando diferencias significativas entre los tratamientos PA y C. Los higos envueltos con PA, presentaron una mayor incidencia de hongos patógenos. Esto constituye una primera aproximación en la evaluación de tipos de protección.

Palabras clave: higo, guarinta, ostiolo, hongos, poscosecha.

1.- ICiAgro Litoral, UNL, CONICET, FCA. Kreder 2805. (3080HOF) Esperanza, provincia de Santa Fe, Argentina. Tel-Fax: 03496-426400. Email: melinabuttarelli@yahoo.com.ar 2.-Cátedra de Cultivos Intensivos. Facultad de Ciencias Agrarias, Universidad Nacional del Litoral. (3080HOF) Esperanza, provincia de Santa Fe, Argentina. Tel-Fax: 03496-426400, int. 370. 3.- Cátedra de Fisiología Vegetal, FCA - UNL. Tel-Fax: 03496-426400 int. 371. Manuscrito recibido el 16 de diciembre de 2020 y aceptado para su publicación el 25 de mayo de 2021.

Buttarelli, M.S.; Stegmayer, M.I.; Trod, B.; Castro, D. & Bouzo, C.A. Caracterizacion morfológica y evaluación de hongos poscosecha del ostiolo del higo variedad “Guarinta”. FAVE - Ciencias Agrarias 21 (1): 21-30 -CC BY-NC-SA 4.0

M. S. Buttarelli et al.

ABSTRACT

La familia de las Moráceas es originaria de la zona mediterránea de Asia sudoccidental, comprendiendo más de 60 géneros. Dentro del género Ficus se encuentran alrededor de 700 especies (Kislev et al., 2006) y sólo unas pocas tienen frutos que pueden considerarse comestibles, siendo uno de ellos la higuera (Ficus carica L.). La importancia del cultivo de esta especie subyace en los frutos de mayor calidad, agradable sabor y propiedades medicinales encontrándose entre los más antiguamente conocidos por los humanos (Khadivi et al., 2018). La higuera está muy extendida en la región mediterránea debido a la capacidad de adaptación a diferentes condiciones edafoclimáticas (Ighbareyeh et al., 2018).

El higo es una infrutescencia conocida en botánica con el nombre de sicono (del latín “syconus” y del griego “sykon¨, higo) por lo que constituye un falso fruto, resultante de una inflorescencia que se desarrolla dentro de un receptáculo carnoso. Está formado por un receptáculo encerrando cientos de drupas pediceladas individuales que se desarrollan a partir de las flores femeninas individuales recubriendo la pared interna del mismo. Posee en su base, formada por brácteas, una pequeña abertura llamado ostiolo (Font Quer, 2007).

Los frutos de la higuera son ricos en nutrientes y tienen un pH alrededor de neutro (Hamanaka et al., 2011) cuya calidad después de la cosecha se deteriora fácilmente, disminuyendo su vida útil comercial a temperatura ambiente (Ertan et al., 2019; Ma et al., 2019). Por ello es imprescindible su almacenamiento en frío, y aun así, su vida de poscosecha no es extensa (Lama et al., 2019). Dentro de las causas se encuentra la epidermis fina de los frutos que los hace sensible a sufrir daños por golpes en su manipulación, incluso con el roce de las hojas de las ramas (Kong et al., 2013). Además el ostiolo sirve como el medio para que patógenos fúngicos lleguen a la cavidad interna, y se produzca el deterioro acelerado del fruto. En algunos casos, insectos polinizadores y trips pueden ser vectores para que las esporas de estos hongos lleguen a los tejidos internos del sicono (Cantín et al., 2011). La importancia del estudio del ostiolo en la diseminación de enfermedades en el fruto se relaciona con la magnitud (diámetro) ya que el agrietamiento y división que se produce en el ostiolo es una característica varietal (Crisosto et al., 2010) y el hecho de que en esa abertura es común la aparición de rajaduras, que incrementan la infección fúngica (Kong et al., 2013).

Debido a estas características se producen infecciones por hongos y levaduras a campo y se demuestra completamente en la maduración de los frutos cosechados (Rosianski et al., 2016; Desa et al., 2019) El crecimiento de hongos y la posterior producción de metabolitos secundarios por los mismos implica un importante riesgo para la salud y pérdidas económicas por sus efectos en la productividad en el comercio nacional e internacional (Villalobos et al., 2019). Sin embargo, la mayoría de las investigaciones relacionadas con la capacidad de almacenamiento de la fruta del higo se han centrado en el higo seco en lugar de la fruta fresca (Hamanaka et al., 2011; Rosianski et al., 2016; Villalobos et al., 2017; Villalobos et al., 2019). En este sentido el objetivo de este trabajo fue evaluar en fruta fresca recién cosechada, a través de tres diferentes estrategias de protección de los higos al aire libre y su efecto sobre la presencia de hongos y el desarrollo del ostiolo.

RESULTADOS Y DISCUSION

El diámetro del ostiolo fue afectado por los tratamientos, resultando mayor en los tratamientos C y M, en comparación con lo obtenido en PA, acusando diferencias significativas entre los tratamientos PA y

C. El diámetro medio de poro en C fue de 7,64 mm, en M fue de 5,36 mm y en PA, de 0,98 mm (Fig.1). Estos resultados evidenciaron que la envoltura con PA provocaron que el ostiolo se mantenga más cerrado en comparación con los restantes tratamientos. Ferguson & Crisosto (2007) informaron diámetros de ostiolo de higo que oscilaron entre un mínimo de 2,35 mm y un máximo 5,15 mm para la variedad “Brown Turkey”. El diámetro del ostiolo en variedades locales en Marruecos variaron entre 1,9 mm y 18,0 mm (El Oualkadi et al., 2019). Para variedades como “Black Mission” y “Sierra”, se midieron diámetros medios de los ostiolos entre 4 mm y 5 mm, mientras que en la variedad “Kadota” fue de 6 mm (Kong et al., 2013). En cambio, no existen antecedentes previos publicados sobre el diámetro del ostiolo para la variedad “Guarinta”, en las condiciones evaluadas. Los resultados muestran un tamaño similar al de las variedades previamente mencionadas.

Verkerke (1989) describe la formación del sicono con el crecimiento inicial de las brácteas, las cuales se curvan para formar un receptáculo y cuando las mismas se unen, forman el ostiolo. La disposición y cantidad de brácteas que conforman el ostiolo fue observada mediante cortes longitudinales (Fig 2). En todas las observaciones realizadas, las brácteas se organizaron de manera imbricada, enfrentándose entre sí y se doblándose hacia el interior del receptáculo. La cantidad de brácteas en cada tratamiento fue diferente. Así, en el trata

presentan diferencias significativas (p ≤0,05). Figure 1. Average ostiole diameter (mm) according to envelope treatment. Diferent letters present significant differences (p ≤0,05).

Figura 2. Vista superior de los ostiolos aumento 60x1 tratamiento C (a), tratamiento M (d) tratamiento PA (g). Vista superior de los ostiolos aumento 120x1 tratamiento C (b), tratamiento M (e) tratamiento PA (h). Corte longitudinal de los ostiolos 30x1 tratamiento C (c), tratamiento M (f) tratamiento PA (i). Figure 2. Superior view of the ostioles magnification 60x1 treatment C (a), treatment M (d) treatment PA (g). Superior view of the ostioles magnification 120x1 treatment C (b), treatment M (e) treatment PA (h). Longitudinal section of the ostioles magnification 30x1 treatment C (c), treatment M (f) treatment PA (i).

M. S. Buttarelli et al.

miento C se determinó un mayor número de brácteas en comparación a los tratamientos M y PA (Fig.2).

Esta característica morfológica del sicono, evidencia que no solo es importante la dimensión externa del ostiolo, sino también su estructura interna. En variedades “Smirna” constituye el sitio de entrada del himenóptero Blastophagapsenes (avispas) agente polinizador de este tipo de higueras (Ferguson & Crisosto, 2007), estableciéndose un mutualismo obligado entre ambas especies (Chen et al., 2001). Además, la importancia de estudiar la morfología del ostiolo reside en el hecho que el mismo está relacionado con la susceptibilidad al desgarro de sus extremos durante el crecimiento y desarrollo del sicono (Moniruzzaman et al., 2020). Investigaciones de este último autor en Malasia sobre la infestación de cochinillas y la división de los extremos de los ostiolos fue uno de los principales objetivos del desempeño en 17 cultivares de higo. El tamaño de la abertura del ostiolo en el estado de California (EEUU) es una característica que se considera al elegir la variedad a utilizar, debido al riesgo de ingreso de otros insectos y enfermedades que pueden propagarse a otras frutas en el campo (Kong et al., 2013). Con relación a la morfología del ostiolo, las brácteas son elementos importantes en su determinación (Chen et al., 2001). En este trabajo las disposiciones de las brácteas externas determinaron un tamaño de poro que resultó intermedio entre los tratamientos el tratamiento M y C (Fig. 2); mientras que en el tratamiento PA se observó la mayor disminución del diámetro del mismo. Esta reducción puede resultar determinante para disminuir el ingreso de esporas de hongos e insectos al higo, ejerciendo también un fuerte efecto de restricción de la transpiración del fruto (Ferguson & Crisosto, 2007). En consecuencia, en esta situación los frutos se encontrarían menos expuestos a la descomposición por hongos, tanto en pre como en poscosecha (Karabulut et al., 2009).

El ostiolo del higo sirve como principal vía de ingreso de los hongos patógenos al interior del sicono, como así también de insectos polinizadores, u otros que puedan llevar esporas de los hongos hacia el interior del fruto (Karabulut et al., 2009).

El agrietamiento y división que se produce en el ostiolo es una característica varietal (Crisosto et al., 2010) que incrementa el riesgo del ingreso de hongos, insectos no polinizadores, como así también del incremento en la pérdida de agua (Kong et al., 2013). Incluso cuando no se presenta el deterioro debido a microorganismos, la sobremaduración determina una rápida degradación del fruto en poscosecha. Esto se manifiesta en un reblandecimiento excesivo, maceración del tejido y exudación de líquido almibarado del ostiolo, lo que eventual-mente puede estimular el crecimiento de microorganismos epífitos (Lima et al., 2005).

La presencia de rocío o agua de lluvia en el ostiolo puede favorecer la germinación de esporas de hongos oportunistas que luego pueden provocar pérdidas significativas durante la vida útil de la fruta.

El estudio microbiológico asintomático (dado que pueden tener un período de latencia donde los síntomas de podredumbre no son percibidos, aunque ya exista una infección previa) realizado, reveló que las placas que contenían trozos de ostiolo del tratamiento C tuvieron un 20% de desarrollo de Rhizopus sp., el 40% de las placas desarrolló Alternaria sp y el resto de las placas no tuvieron desarrollos de hongos. Los tratamientos M y PA favorecieron el desarrollo de Rhizopus sp. en un 40% y 60% respectivamente de las placas contabilizadas con trozos equidistantes de ostiolo. El género Alternaria sp. se presentó en un 20% de las placas en M, y en un 40% de las placas en PA. Para el tratamiento M, el 40% de las placas no desarrolló hongos (tabla 1). Estudios realizados por Rosianski et al. (2016) demostraron un deterioro y senescencia más lentos en variedades con fruta polinizada que las variedades con frutos partenocárpicos. Esta última poseyó una mayor susceptibilidad al moho y al desgarro de la piel que la fruta polinizada (Rosianski et al., 2016). Aquellos frutos dañados se observó un crecimiento considerable de moho dentro del ostiolo (Hamanaka et al., 2011)

Los resultados del presente trabajo coinciden con lo expresado por Cantín et al., (2011), quien reportó que los géneros Alternaria y Rhizopus son los más comunes al momento de la cosecha en higos, siendo el primero principalmente un problema de la fruta madura. Montealegre et al. (2000), también encontraron que las podredumbres causadas por Alternaria sp. y por Rhizopus sp. son las más comunes encontradas en higo. En el caso de Rhizopus sp. particularmente se encontraron podredumbres directamente en el ostíolo en condiciones de postcosecha (Bouzo et al., 2012). Además, detectaron que Rhizopus stolonifer, Penicillium ioluteum, Alternaria alternata, Botrytis cinerea, Fusarium flocciferum y Cladosporium herbarum causan pudriciones poscosecha en brevas e higos al ser heridos en la zona ecuatorial de los mismos y que Alternaria y Cladosporium no causaron pudrición en frutos que no estuvieran lastimados mientras que Rhizopus y Penicillium fueron los patógenos más agresivos en los frutos con heridas. Villalobos et al. (2016) mostraron que la retención de la calidad de la fruta de higo después del almacenamiento, en un empaque en atmósfera modificada, depende del cultivo. En ensayos realizados en la misma línea de investigación (Villalobos et al., 2017) hallaron que los principales géneros encontrados fueron Cladosporium y Penicillium en todos los cultivares y tratamientos estudiados. Sin embargo, Alternaria sp. es uno de los géneros más comunes en higos de poscosecha en California, Arabia Saudita y Croacia; en Irán, Montenegro y la región del mediterráneo es predominante. En Argentina se encontró en muestras de alimentos coincidiendo con lo reportado por Abbas et al. (2020).

Tabla 1. Presencia de microorganismos en ostiolos de higos tratados con diferentes tipos de envoltura. Table 1. Microorganism s presence in fig ostioles treated with different types of envelope.

Tratamientos	Incidencia de hongos fitopatógenos (%)	Género de los hongos identificados
C	60%	Rhizopus sp	Alternaria sp
M	60%	Rhizopus sp	Alternaria sp
PA	100%	Rhizopus sp	Alternaria sp

M. S. Buttarelli et al.

Investigaciones paralelas surgieron a partir de estos resultados buscando mediante el uso de atmosferas modificadas poder controlar de una manera eficiente el problema de los hongos poscosecha (datos no publicados) abriendo la posibilidad a nuevas líneas de investigación.

Se demostró la existencia de un efecto de los tratamientos de envolturas de los higos sobre el diámetro del ostiolo. El tratamiento PA presentó estadísticamente un menor tamaño del ostiolo en comparación con el tratamiento control (C).

Sin embargo, al realizarse los estudios asintomáticos de patógenos, se determinó que los higos envueltos con PA, presentaron una mayor incidencia de hongos patógenos. Esto representaría a posteriori, una mayor probabilidad de infección.

Este trabajo fue posible gracias a los aportes financieros obtenidos a través del ´Curso de Acción para la Investigación y Desarrollo (CAI+D)´ convocatoria 2016 y del Programa de Becas de Posgrado para docentes de la Universidad Nacional del Litoral, como así también aportes económicos obtenidos del Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET).

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